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miércoles, 6 de julio de 2022

CÁNCER DE ENDOMETRIO: POTENCIAL EFECTO PREVENTIVO DEL CAFÉ

 

Laura, reconocida barista, preparando café con la V60



    El consumo prolongado y regular de café parece ser capaz de reducir el riesgo del cáncer ginecológico más prevalente: el de la mucosa del cuerpo del útero, esto es, el de endometrio. Además, ejerciendo un efecto dosis- respuesta, pues el porcentaje de reducción del riesgo se acrecienta con el número de tazas  consumidas de esta bebida universal. Son tantas las pruebas científicas que están revelando este aserto como para animar a dos prestigiosas organizaciones científicas internacionales, el Instituto Americano de Investigación del Cáncer (American Institute for Cancer Research) y la Fundación Internacional de Investigación sobre el Cáncer(Cáncer (World Cancer Research Fund), a catalogar al café como un verdadero factor protector de cáncer de endometrio. Así lo plasmaron en un informe conjunto, en el que analizaron todos los estudios científicos de relieve que tenían como  objetivo fundamental investigar si tanto la dieta como la actividad física eran capaces de prevenir el cáncer: “Endometrial Cancer 2013 Report; Food, Nutrition, Physical Activity, and the Prevention of Endometrial Cancer”.1

         


                                        Importancia del cáncer de endometrio

   A nivel mundial, el cáncer de endometrio es el sexto más frecuente en mujeres. Es bastante más prevalente en países avanzados, de alto nivel de desarrollo, como en Norteamérica, en países del centro y del oeste de Europa, mientras que en los estados del centro y del occidente de África se observan las menores tasas de incidencia, la cual  parece aumentar a medida que estos países desfavorecidos empiezan a mejorar sus condiciones socioeconómicas, como si hubiera algún factor de riesgo vinculado con la opulencia y el modo de vida occidental. A pesar de ello, como era de esperar, el pronóstico y el porcentaje de supervivencia de los cánceres diagnosticados a mujeres de los países ricos es mucho mayor que a las de los países en vías de desarrollo.

    En España, datos de la Sociedad Española de Oncología (SEOM) y de la Sociedad Española contra el Cáncer (aecc) revelan que el cáncer de endometrio es el cuarto más frecuente en mujeres, después del de mama, colon y pulmón. Además, es el cáncer ginecológico más frecuente, cuya incidencia aumenta netamente a partir de la menopausia.

    Dado que este tumor maligno suele dar síntomas precozmente, cuando las pacientes son diagnosticadas es común que estén en estadios iniciales (I y II), lo que confiere un mejor pronóstico. Tanto es así que la supervivencia a los 5 años del tratamiento oscila de un 83% a un 90% (datos de la SEOM).


                                                    Factores de riesgo

    Tanto la SEOM como la aecc cargan las tintas en factores hormonales, dado que su riesgo se incrementa en situaciones en las que el nivel de estrógenos no es equilibrado con el correspondiente nivel de progesterona, como sucede a partir de la menopausia, momento en que se frena la producción de hormonas sexuales femeninas, especialmente de progesterona.

 Algo parecido sucede con el tratamiento hormonal sustitutivo que se prescribe en el climaterio femenino, puesto que la mayoría de los preparados comerciales son a base de estrógenos. Por eso la Agencia Internacional para la Investigación  del Cáncer ( IARC ), dependiente de la Organización Mundial de la Salud (OMS), desaconsejó el empleo de este tratamiento hormonal de reemplazo durante la menopausia, por comprobar fehacientemente que incrementa el riesgo de desarrollar este cáncer, por lo que fue una de las doce recomendaciones de carácter antitumoral recogidas en su Código Europeo contra el Cáncer, publicado en octubre del 2014.3

  Según la SEOM, situaciones en que existen desproporcionados niveles de estrógenos con respecto a los de  progesterona son algunas de las siguientes: obesidad, tener una menstruación precoz y una menopausia tardía, tumores ováricos que producen muchos estrógenos…

   Existen otros factores de riesgo de desarrollar este tumor maligno: tratamiento con radiación del área pelviana, la combinación de obesidad, hipertensión y diabetes, haber recibido tratamiento con tamoxifeno para el cáncer de mama, etc.


               ¿Qué otros factores causales se destacan en los estudios internacionales?

    Si nos basamos en el informe del 2013 del Instituto Americano de Investigación del Cáncer y de la Fundación Mundial de Investigación del Cáncer, mencionado anteriormente,  observaremos el gran peso etiológico que le dan al incremento de grasa corporal, en todas sus formas (obesidad global, obesidad centrípeta…), llegando a catalogarla como un factor convincente de riesgo, siendo, además, dosis-dependiente.  Apuntan, en su trabajo conjunto, un incremento de un 16% del riesgo de cáncer de endometrio por cada 5 kilos de peso ganados. 

    Pero ¿a qué atribuyen este exceso de riesgo ejercido por la obesidad? Pues gran parte de la culpa se la echan a la capacidad de las células grasas (adipocitos) de producir hormonas sexuales y no sexuales (adipokinas), que aumentan la resistencia a la insulina y, por tanto, su concentración sanguínea (hiperinsulinemia), que parece incrementar el riesgo de cánceres de colon y de endometrio, y posiblemente de páncreas y riñón.4 Se han visto receptores de insulina en la membrana de las células malignas de estos tumores malignos, que si resultaran estimuladas por esta hormona acabarían incrementando  la proliferación de sus cancerígenas células y reduciendo su muerte o suicidio natural (apoptosis). Por otra parte, también hay estudios in vitro que revelan que los adipocitos son capaces de producir sustancias proinflamatorias y, por esta vía, predisponer a procesos tumorales.

   Estos investigadores también consideran a una dieta rica en carbohidratos, especialmente los refinados y procesados industrialmente (más común de ver en países ricos) como un factor de riesgo de desarrollar cáncer de endometrio. Sin embargo,  al exceso dietético de azúcares, que ellos denominan “Glicaemyd load”, le otorgan un peso causal algo menor que a la obesidad, puesto que no observan un riesgo convincente sino probable. También  echan gran parte de la culpa a la hiperinsulinemia subsiguiente. Además, creen que tales dietas incrementan el estrés oxidativo y, por ende, el riesgo de este cáncer.

     Por otra parte, estos autores consideran que la citada hiperinsulinemia aumenta la biodisponibilidad del denominado  factor de desarrollo de insulina (IGF-1), que actuaría potenciando el efecto tumoral de la primera. Finalmente, estas dos últimas sustancias parecen aumentar indirectamente la concentración de estrógenos, pues mitigan la síntesis de una sustancia que reduce la concentración de estos últimos: la denominada proteína o globulina de unión a hormonas sexuales (sex hormone -binding globuling).

      Parece, pues, que tanto la hiperinsulinemia como el aumento de estrógenos no compensados o equilibrados por  progesterona son dos factores decisivos en el desarrollo de cáncer de endometrio.

   Con todos estos datos no pretendo aburrir ni agotar las ganas de seguir leyendo este artículo, sino que mi objetivo es transmitir cierta información que pueda ser válida para entender por qué el café y la actividad física aeróbica se comportan como dos factores preventivos de este cáncer: parecen ser capaces de reducir los niveles sanguíneos de ambas hormonas. Ambas medidas o estilos de vida se comportarían entonces como verdaderos factores de prevención primaria de cáncer de endometrio.

    Como el tema está dedicado al café nos centraremos en las siguientes líneas en el efecto beneficioso, protector o preventivo de cáncer endometrial ejercido por tal bebida.


                      


 

                                            Efecto preventivo del café

    Voy a referir los estudios de mayor rigurosidad científica: primero, varios de carácter prospectivo o de cohortes; segundo, varios metaánalisis o revisiones exhaustivas de un conjunto de estudios científicos sobre el tema.


                Estudios de cohorte o prospectivos

    El primer estudio prospectivo que probó una asociación inversa significativa entre el consumo de café y el cáncer endometrial fue publicado en el año 2008 en International Journal of Cancer. un grupo de investigadores japoneses tuvieron el honor de efectuarlo.5 Lo que hicieron fue seguir durante 15 años a 53.724 japonesas, de 40 a 69 años de edad, todas libres de este cáncer al inicio del estudio y la inmensa mayoría no tomaban durante la menopausia el tratamiento hormonal sustitutivo con estrógenos (no suele prescribirse en el país del Sol Naciente). Durante estos 15 años fueron 117 mujeres las diagnosticadas de este tumor maligno. Tras emplear el consiguiente aparato estadístico (cálculo de riesgos con la regresión de Cox) llegaron a revelar  que el consumo de café reducía el riesgo del citado cáncer, con un efecto dosis-respuesta, dado que las damas que consumían una o dos tazas de café al día veían reducido en un 49% el citado riesgo, mientras que las que  bebían tres o más tazas diarias lo veían reducido hasta un 62% (HR: 0,38). Como buenos investigadores controlaron todas las variables de confusión que pudieran alterar los resultados (tabaco, alcohol, edad de la menopausia, tratamiento hormonal sustitutivo, consumo de verduras, de carnes rojas, té…). Lo que también llegaron a mostrar es que el consumo de té no comportaba beneficios similares.

   El siguiente estudio prospectivo de calidad contrastada que probó una asociación inversa entre el consumo regular de café y el cáncer de endometrio se publicó en agosto del 2012 en una revista de prestigio (International Journal of Cancer). Tuvo el mérito de ser el estudio que dispuso de la mayor muestra estudiada hasta entonces: 226.732 mujeres de 50 a 71 años.  Todas ellas incluidas en el estudio sobre Dieta y Salud, perteneciente a los prestigiosos Institutos Nacionales de Salud del gobierno federal de EEUU (NIH-AARP Diet and Health Study).

  Durante los 9,3 años de seguimiento 1486 mujeres desarrollaron cáncer de endometrio. Al aplicar el correspondiente aparato estadístico, controlaron, obviamente,  todas las variables de confusión, pero en este caso efectuando tres subgrupos de análisis: el de las fumadoras; el de las que recibieron tratamiento hormonal sustitutivo; y en el que valoraron el índice de masa corporal, a fin de ver las diferencias en mujeres con sobrepeso y obesidad. Pues bien,  lo que comprobaron es que las mujeres que tomaban tres o más tazas de café al día veían reducido el riesgo de desarrollar cáncer de endometrio en un 36% (HR: 0,64) con respecto a las que no lo consumían. Además, observaron que el beneficio era casi tan similar para las que lo consumían descafeinado como para las que lo consumían íntegro, esto es, con cafeína. Por otra parte, comprobaron que el beneficio era mínimo entre las mujeres que habían recibido estrógenos (estradiol) durante la menopausia. En cambio, las que sufrían sobrepeso y obesidad eran las que más se benefician, pues veían reducido en un 44% el riesgo de desarrollar tal tumor maligno, al igual que las que nunca habían recibido tratamiento hormonal sustitutivo:  46% de reducción del citado riesgo.

    Estos investigadores se atrevieron a efectuar la siguiente sugerencia: ” El consumo regular de café puede servir como una potencial estrategia quimiopreventiva de cáncer de endometrio, especialmente en las mujeres de más riesgo”. 6

                     


                                                          Metaanálisis

a)     Primeros metaanálisis

    Durante el 2009, Bravi y colegas publicaron los resultados de una revisión exhaustiva de estudios observacionales ( dos estudios de cohorte y siete estudios de casos y control), que permitió constatar una asociación inversa entre el consumo de café y el riesgo de cáncer de endometrio, pues los grandes consumidores cuando se los comparaba con los no bebedores de café se beneficiaban de una reducción del 36% del citado riesgo.7

    Posteriormente, durante el 2011 se publicó en una revista de prestigio de oncología (BMC Cancer) los resultados de una revisión de 59 estudios observacionales (40 son de cohorte), que también revelaron una reducción significativa del riesgo de desarrollar cáncer de endometrio por parte de las grandes bebedoras de café con respecto a las no bebedoras, pero en este caso menor que en estudios previos: 18% de reducción.8

 

b)      Metaanálisis de la Escuela de Salud Pública de la Universidad de Harvard

   Un año más tarde, Youjin y Giovannucci, pertenecientes al Departamento de Nutrición de la Escuela de Salud Pública de la Universidad de Harvard, publicaron en otra revista anglosajona de prestigio (International Journal of Cancer) los resultados de otra revisión exhaustiva de 16 estudios observacionales ( 10 de casos y control y 6 de cohortes). Su estudio tuvo la particularidad de evaluar las diferencias de resultados entre las diversas regiones del mundo. Así los  mejores resultados los comprobaron en los estudios japoneses, con una reducción del 60% del riesgo, con respecto a los cinco estudios de USA/Canadá (31% de reducción) y los ocho de Europa (21% de disminución).9


c)      Metaanálisis y estudio prospectivo británico

    En marzo del 2015 se publicó en otra revista científica americana de reconocido prestigio (The american Journal of clinical Nutrition) los resultados de otro metaanálisis más un estudio prospectivo británico (UK Million Women Study), en el que siguieron a una gran muestra de mujeres (poco más de medio millón). Sus resultados no revelaron ninguna asociación entre la ingesta de té y el cáncer de endometrio, mientras que sí que observaron una asociación inversa entre el consumo de café y el riesgo ulterior de este tumor maligno, pero de carácter débil; un 2% de reducción del riesgo con cada taza de café.10


d)     Metaanálisis dosis respuesta de estudios prospectivos

     En agosto del 2015 se publicó otro metaanálisis, más ambicioso y probablemente el de mayor meticulosidad y amplitud de miras, pues en él se analizaron sólo estudios de cohorte o prospectivos (de mayor calidad científica),  en los que se consideró tanto la ingesta de café con cafeína como sin ella, así como la concentración de cafeína en mg/día. Además, valoraron algo muy importante: la posible relación lineal o dosis-respuesta entre café, descafeinado, y cantidad de cafeína ingerida (miligramos por día).11

  Estos investigadores (liderados por Quan Zhou y Jian Guou Zhou) fueron muy selectivos, pues de los 198 estudios observacionales analizados sólo 13 cumplieron con sus estrictos criterios de selección. Aún así se juntaron con una gran muestra: 1.534.039 participantes.

 ¿Qué es lo que demostraron? 

   Pues una intensa asociación inversa entre el consumo de café y la incidencia de cáncer de endometrio entre las mujeres que nunca habían tomado tratamiento hormonal sustitutivo con estrógenos así como entre las que tenían sobrepeso u obesidad (Índice de Masa Corporal igual o superior a 25 Kg/m2): 40% y 43% de reducción, respectivamente. Por otra parte, las que tomaban café íntegro o normal veían reducido globalmente su riesgo en un porcentaje del 34 % (RR: 0,66), mientras que lo tomaban descafeinado experimentaban un descenso del riesgo del 33% (RR: 0,77). 

   Cuando valoraron la relación dosis respuesta, comprobaron que el riesgo se reducía globalmente un 5% por cada taza de café bebida; un 7% por cada taza de café con cafeína y un 4% con café descafeinado. Además, por cada 100 mg de cafeína ingerida por día el riesgo se reduce en un 4%.

   Su análisis no concluyó aquí, pues se permitieron el lujo de criticar al metaanálisis y estudio prospectivo británico, descrito anteriormente, afirmando que su validez es menor por no incluir en su revisión a cuatro grandes estudios de cohorte, que incluían 369.624 participantes y 2000 casos de cáncer de endometrio. Además, los británicos, al igual que los anteriores metaanálisis, no exploraron las  relaciones entre las diferentes dosis de cafeína y los tipos de café (con o sin cafeína) ni tampoco las relaciones lineales o dosis-respuesta.

   Concluyen, pues, su extraordinaria revisión diciendo: “El consumo de café y de cafeína puede reducir significativamente la incidencia de cáncer de endometrio, y estos efectos pueden ser modificados por el IMC y la historia de terapia hormonal sustitutiva con estrógenos”.


         




         

e)       Resultados concordantes en metaanálisis de estudios de cohorte italiano (2017)  

          Dos años más tarde, en noviembre del 2017 se publicó (Nutrients) otro metaanálisis  de estudios prospectivos, donde también evaluaron las relaciones dosis-respuesta.12

    Los autores del mismo, Alessandra Lafranconi y colegas, observaron en los 12 estudios prospectivos seleccionados una clara relación dosis-respuesta entre el consumo de café y el riesgo de cáncer de endometrio, pues cuanto mayor era el primero más se reducía el segundo. Así, tras aplicar el correspondiente aparato estadístico (riesgos relativos, control de las principales variables de confusión, entre otras técnicas) comprobaron que las mujeres que bebían 4 tazas diarias de café experimentaban una significativa reducción del riesgo de cáncer de endometrio: del 20% (RR 0,80; IC 95%: 0,72 a 0,89).  Tal porcentaje de reducción se incrementaba hasta un 24% cuando se trataba de cánceres en mujeres postmenopáusicas.  


f) Espaldarazo de la Agencia Internacional para la Investigación del Cáncer (IARC) y el Fondo Mundial para la Investigación del Cáncer (WCRF)

   Etas prestigiosas entidades, dependientes de la OMS, analizando  metaanálisis dosis-respuesta del Proyecto de Actualización Continua (CUP) de estudios de cohortes sobre el consumo de café y el riesgo de cáncer, revelaron una asociación convincente y robusta entre el consumo regular de café y una reducción del riesgo de cáncer de endometrio y de cáncer de hígado. Además, la evidencia se consideró sugestiva para el riesgo de cánceres de boca, faringe y laringe, y de cáncer de piel. (13, 14).

g)     

            Revisión general (umbrela) de metaanálisis de estudios observacionales    

     En marzo del 2020 se publicó una revisión general de metaanálisis de estudios observacionales, cuyo objetivo principal fue valorar posibles asociaciones entre el consumo de café y cánceres diversos, que confirmó las conclusiones de la OMS del 2018: sólida evidencia de una asociación inversa dosis-respuesta entre el consumo de café y los cánceres de endometrio e hígado. (15)


h)            Más evidencias: otro metaanálisis de estudios observacionales (2022)

     Posteriormente, en enero del 2022, se publicó otro metaanálisis de estudios observacionales (12 de casos y control y 12 de cohortes), que incluyó a 699 234 participantes, con 9833 casos incidentes de cáncer de endometrio, con resultados fructíferos para las amantes del café. (16)

   Efectivamente, los autores, Yoy Gao y colegas (China) observaron una significativa reducción del riesgo de cáncer endometrial (30%, para estudios de cohorte; 32%, para los de casos y control) para las categorías más altas de consumo de café con respecto a las más bajas. También apreciaron una mejor respuesta (asociación inversa más fuerte) en las bebedoras de café con cafeína (34% de reducción del riesgo), en las de mayor IMC (35%: RR: 0,65; IC 95%, 0,54-0,69), en las que nunca habían recibido tratamiento hormonal sustitutivo con estrógenos y en las no fumadoras.

                                         Hipótesis más plausibles

     La investigación científica actual permite colegir que el consumo regular y prolongado de café reduce el riesgo de cáncer de endometrio porque ocasiona una sensible disminución de las concentraciones sanguíneas de insulina y de estrógenos, cuyo exceso contribuye decisivamente al desarrollo de este tipo de cáncer. Recordemos que las células tumorales del endometrio tienen bastantes receptores de insulina, que cuando resultan activados por esta hormona se disparan los mecanismos mitóticos o de proliferación celular maligna al tiempo que se frenan los mecanismos de muerte o suicidio celular (apoptosis).

  Vamos a centrarnos en los efectos del café que tienden a reducir la hiperinsulinemia, como sigue:

·        El consumo de café incrementa la sensibilidad y la efectividad de la insulina, lo que permite reducir su concentración sanguínea, esto es, la hiperinsulinemia.17 Efectivamente tanto el café completo como el descafeinado reducen los niveles de insulina, especialmente en las mujeres con sobrepeso.18 A esto se debe gran parte del efecto antidiabético del café: un 8% de reducción del riesgo de diabetes por cada taza de café.

·        El consumo de café también reduce la concentración de una sustancia que eleva la concentración de insulina: el factor de desarrollo de insulina (IGF-I), por lo que por esta vía también contribuye a reducir la hiperinsulinemia.

·        Tanto el café entero como el descafeinado reducen los niveles del péptido C plasmático, un reconocido marcador de secreción insulínica, por lo tanto, tenderán a reducir las concentraciones de esta última.19

·        El café se asocia con un incremento de los niveles de la proteína o globulina de unión a hormonas sexuales (SHBG), que al unirse o atrapar a los estrógenos, acaba reduciendo su nivel plasmático. Precisamente la insulina hace todo lo contrario, por lo que de esta forma una hormona, la insulina, contribuye a aumentar las concentraciones de otra, el estradiol. 20

  Además de la cafeína el café tiene otros múltiples compuestos que pueden exhibir propiedades antitumorales. Así sucede con los diterpenos, cafestol y kawheol, que han mostrado capacidad para inhibir el efecto de carcinógenos tan potentes como los hidrocarburos aromáticos policíclicos, como el benzopireno.201Además, el ácido clorogénico exhibe grandes propiedades antioxidantes y una relevante capacidad para incrementar la sensibilidad de la insulina.

   A continuación, vamos a ver un vídeo en el que resumo gran parte de lo aquí expuesto.


   En fin, toca ya concluir este tema, en el que volvemos a apreciar una loable capacidad del café: reducir sensiblemente el riesgo del tumor ginecológico más frecuente, el del endometrio o mucosa del cuerpo del útero. Un motivo más para disfrutar  de esta saludable infusión.

                                                      

                                                     Dr. Félix Martín Santos

Bibliografía:

1Endometrial Cancer 2013 Report; Food, Nutrition, Physical Activity, and the Prevention of Endometrial Cancer”. American Institute for Cancer Research/ World Cancer Research Fund. Continuous Update Project (CUP).

2 Ferlay J, Shin HR, Bray F et al. GLOBOCAN 2008, Cancer Incidence and Mortality Worldwide: IARC CancerBase No. 10 [Internet]. Lyon, France: International Agency for Research on Cancer; 2010. Available from: http://globocan.iarc.fr 2010.

3 European Code Against Cancer: 12 ways to reduce your cancer risk.  International Agency for Research on Cancer. World Health Organization. October 2014.

4 Calle EE and Kaaks R. Overweight, obesity and cancer: epidemiological evidence and proposed mechanisms. Nat Rev Cancer, 2004; 4: 579-91.

5 Coffee consumption and risk of endometrial cancer: a prospective study in Japan.

Shimazu TInoue MSasazuki SIwasaki MKurahashi NYamaji TTsugane SJPHC Study Group Members of the Japan Public Health Center-based Prospective Study.

Int J Cancer. 2008 Nov 15;123(10):2406-10. doi: 10.1002/ijc.23760.

 

6 A prospective investigation of coffee drinking and endometrial cancer incidence   Marc J. Gunter Jennifer A. Schaub,Xiaonan Xue, Neal D. Freedman, Mia M. Gaudet, Thomas E. Rohan,  Albert R.Hollenbeck and Rashmi Sinha.   International Journal of Cancer.  Volume 131, Issue 4pages E530–E536, 15 August 2012

7 Bravi F. et al. Coffee drinking and endometrial cancer risk: a meta-analysis of observational studies.Am J Obstet Gynecol 200, 130–135, (2009).10.1016/j.ajog.2008.10.032.

8  Yu X., Bao Z., Zou J. & Dong J. Coffee consumption and risk of cancers: a meta-analysis of cohort studies. BMC Cancer 11, 96, (2011).10.1186/1471-2407-11-96.

 9 Je Y. & Giovannucci E. Coffee consumption and risk of endometrial cancer: findings from a large up-to-date meta-analysis. Int J cancer. 131, 1700–1710, (2012).10.1002/ijc.27408

10 Wu W. et al. Tea and coffee and risk of endometrial cancer: cohort study and meta-analysis. Am J Clin Nutr 101, 570–578, (2015).10.3945/ajcn.113.081836

 11  Coffee consumption and risk of endometrial cancer: a dose-response meta-analysis of prospective cohort studies. Sci Rep. 2015; 5: 13410. Published online 2015 August 25. doi: 10.1038/srep13410 Quan ZhouMei-Ling LuoHui LiMin Li, and Jian-Guo Zhou.

12. Coffee Decreases the Risk of Endometrial Cancer: A Dose–Response Meta-Analysis of Prospective Cohort Studies.  Alessandra Lafranconi, Agnieszka Micek, Fabio Galvano, Sabrina Rossetti, Lino Del Pup,Massimiliano Berretta, and Gaetano Facchini  Nutrients. 2017 Nov; 9(11): 1223.

13. World Cancer Research Fund Network: Non-alcoholic drinks and the risk of cancer. In: Continuous Update Project. 2018.

14. International Agency for Research on Cancer Group: Evaluation of drinking coffee, maté, and very hot beverages. In: IARC Monographs. 2018.

15. Coffee drinking and cancer risk: an umbrella review of meta-analyses of observational studies. Long-Gang Zhao, Zhuo-Ying Li, Guo-Shan Feng, Xiao-Wei Ji, Yu-Ting Tan, Hong-Lan Li, Marc J. Gunter & Yong-Bing Xiang. BMC Cancer. Published: 05 February 2020. Number 101

16. Association between coffee drinking and endometrial cancer risk: A meta-analysis. Yu Gao,Peiling Zhai,Fang Jiang,Fushun Zhou,Xinbo Wang First published: 19 January 2022 https://doi.org/10.1111/jog.15139. The Journal of Obstretics and Gynaecology Research.

17. Arnlov J, Vessby B, Riserus U. Coffee consumption and insulin sensitivity. JAMA. 2004;291:1199–201.

18  Wu T, Willett WC, Hankinson SE, Giovannucci E. Caffeinated coffee, decaffeinated coffee, and caffeine in relation to plasma C-peptide levels, a marker of insulin secretion, in U.S. women. Diabetes Care.2005;28:1390–6.

19 Wu, T, Willett, W.C., Hankinson, S.E & Giovannucci, E. Caffeinated coffee, decaffeinated coffee, and caffeine in relation to plasma C-peptide levels, a marker of insulin secretion, in U.S. women. Diabetes Care 28, 1390-1396 (2005).

20 Ferrini RL, Barrett-Connor E. Caffeine intake and endogenous sex steroid levels in postmenopausal women. The Rancho Bernardo Study. Am J Epidemiol. 1996;144:642–4.

21 Cavin C, Holzhaeuser D, Scharf G, Constable A, Huber WW, Schilter B. Cafestol and kahweol, two coffee specific diterpenes with anticarcinogenic activity. Food Chem Toxicol. 2002;40:1155–63.

 



21 Cavin C, Holzhaeuser D, Scharf G, Constable A, Huber WW, Schilter B. Cafestol and kahweol, two coffee specific diterpenes with anticarcinogenic activity. Food Chem Toxicol. 2002;40:1155–63.

 

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